La primera noticia histórica de la localidad se remota a principios del siglo XIII con la mención de una donación de la Señora de Orcoyen al monasterio de Leyre. Durante la Edad Media fue un señorío realengo que en 1280 pagaba una pecha (tributo) anual de 23 cahíces y medio de trigo, 20 de cebada y 30 de avena.

Estas rentas fueron asignadas en 1356 por el infante Luis al obispo de Pamplona y en 1413 el rey Carlos III el Noble las da a su hijo Godofré, pasando en 1472 a Gracián de Agramont y posteriormente al condestable Luis de Beaumont (Conde de Lerín).
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Carlos III también concedió a Orcoyen las medias primicias para que se pudiera reparar la iglesia de San Miguel y la basílica de San Esteban.

Poseyeron heredades en su término desde el siglo XIII el monasterio de Iranzu y la Orden Hospitalaria de San Juan de Jerusalén y desde el siglo XIV la Real Colegiata de Santa María de Roncesvalles.

Durante esta época se tiene constancia celebraciones de ordalías o juicios de Dios en Orcoyen.
Durante la conquista de Reino de Navarra por las tropas de Fernando el Católico comandadas por el Duque de Alba, el señor de Orcoyen, Charles de Artieda que contaba con un palacio de cabo de armería en la localidad, ya desaparecido, fue vasallo de Luis de Beaumont, conde de Lerín y líder del bando beaumontes el cual apoyaba a las tropas de Fernando el Católico. ^​

En 1571 el señor de Orcoyen era Francisco de Artieda y percibía de acostamiento 30.000 maravedís anuales. En 1723 el palacio estaba en manos de los condes de Ayanz.^{8​ ​}
En el final de la Guerra de la Independencia, después de la batalla de Vitoria, el Duque de Wellington, Mariscal de Campo y comandante de las tropas británicas y sus aliadas frente a Napoleón, tuvo su cuartel general en lo que hoy es la “casa del cura” mientras dirigía las operaciones militares para la toma de Pamplona.
En las Guerras Carlistas, Orcoyen tenía que dar raciones tanto a carlistas como a liberales.



A partir de los años 1970 Orcoyen incrementa notablemente su población debido a la rápida industrialización de la Cuenca de Pamplona. La localidad, que en 1973 contaba con 238 habitantes, alcanzó los 1.091 en 1981. Esta transformación se refleja también en su estructura económica ya que pasó de ser un pueblo agrícola, ser un pueblo industrial^​.

A partir del año 2000, con la ejecución del nuevo planeamiento urbanístico, Orkoien ha ido creciendo en población (las mayores proporciones en Navarra en estos años), con la construcción, principalmente, de viviendas residenciales individuales, llegando en el 2016 a 3.802 habitantes.